Pendant l’accouplement des papillons, les organes génitaux du mâle et de la femelle s’imbriquent étroitement. Chaque espèce possède des pièces génitales dont la forme, la taille et l’agencement lui sont propres. Chez le mâle, certaines structures servent à saisir et à maintenir la femelle, tandis que les organes génitaux de celle-ci présentent une morphologie complémentaire.
Pendant longtemps, les entomologistes ont interprété cet ajustement comme un système de « clé et serrure », dans lequel seules les pièces génitales d’individus appartenant à la même espèce étaient réputées s’emboîter correctement. Les recherches récentes ont toutefois montré que la réalité est plus nuancée. Chez certaines espèces très proches, des accouplements peuvent parfois se produire malgré des différences morphologiques relativement faibles.
Les organes génitaux participent néanmoins de façon importante à l’isolement reproducteur, en complément d’autres mécanismes tels que les signaux chimiques (phéromones), les comportements de parade ou les préférences écologiques.
Les entomologistes utilisent d’ailleurs fréquemment la forme des genitalia pour distinguer des espèces très proches dont l’aspect extérieur est presque identique.
Le transfert des spermatozoïdes dans les voies génitales de la femelle s’effectue selon deux modalités principales : ils sont introduits soit de manière directe sous forme de liquide spermatique, soit inclus dans une structure protectrice, le spermatophore. Chez les espèces qui utilisent cette seconde méthode, le spermatophore n’existe pas sous forme définitive avant l’accouplement : il est progressivement élaboré par le mâle dans la bourse copulatrice de la femelle, à partir de sécrétions initialement liquides produites par ses glandes annexes et de son liquide séminal. Ces sécrétions se transforment progressivement en une masse plus ou moins gélatineuse puis se structurent en enveloppe stable.
Le processus se déroule en plusieurs étapes. Le mâle sécrète d’abord des substances qui forment l’enveloppe du spermatophore. Cette paroi, plus ou moins résistante selon les espèces, prend généralement la forme d’une petite poche prolongée par un col étroit. Il y transfère ensuite le liquide séminal qui contient les spermatozoïdes. Il ajoute également, dans de nombreuses espèces, diverses substances nutritives riches notamment en protéines et en lipides. Après l’accouplement, ces réserves sont progressivement assimilées par la femelle et contribuent à l’entretien de son organisme ainsi qu’à la production et à la maturation des œufs.
Une fois le spermatophore achevé, son ouverture est refermée. Cette construction biologique explique en partie la durée parfois importante de l’accouplement, qui peut dépasser une heure chez certaines espèces.
Après la séparation des partenaires, le spermatophore demeure dans la bourse copulatrice. Son enveloppe est progressivement dégradée par la femelle, ce qui permet aux spermatozoïdes de migrer vers la spermathèque, un organe spécialisé où ils peuvent être conservés vivants pendant plusieurs semaines, voire plusieurs mois. Ils seront ensuite utilisés pour féconder les œufs au moment de la ponte. Une partie du contenu du spermatophore est également digérée par la femelle et contribue à l’entretien de ses réserves énergétiques ainsi qu’à la production des œufs.
Chez certaines espèces, le spermatophore représente un investissement énergétique considérable pour le mâle et peut atteindre plusieurs pour cent de sa masse corporelle. Cette contribution explique que chaque accouplement représente un coût énergétique important pour le mâle et peut limiter le nombre de femelles qu’il est capable de féconder au cours de sa vie.
Du stockage séminal à la ponte
L’insémination par spermatophore
Une fois l’accouplement terminé, la femelle ne pond pas immédiatement ses œufs. Elle doit d’abord attendre que l’enveloppe du spermatophore soit partiellement digérée dans sa bourse copulatrice, un processus biochimique qui demande généralement plusieurs heures à quelques jours. Cette dégradation libère les spermatozoïdes, qui entament alors une migration active vers la spermathèque. Cet organe de stockage hautement spécialisé fournit un milieu nutritif optimal, ce qui permet de maintenir les cellules reproductrices mâles vivantes et fonctionnelles pendant plusieurs semaines, voire plusieurs mois, le temps que la femelle localise les plantes hôtes idéales.
La fécondation proprement dite n’intervient qu’au tout dernier moment, lors de la descente de l’œuf dans l’oviducte juste avant l’expulsion. Chaque œuf possède à son extrémité une minuscule perforation appelée micropyle. Lorsque l’œuf passe à proximité du canal de la spermathèque, la femelle libère une infime quantité de liquide séminal. Un spermatozoïde pénètre alors par cet orifice pour fusionner avec le noyau femelle, ce qui déclenche instantanément le développement de l’embryon. La ponte s’effectue ainsi dans la foulée de cette union cellulaire tardive, ce qui garantit la fraîcheur et la viabilité des œufs déposés sur le feuillage.
Accouplement d’un couple de Demi deuil (Melanargia galathea) . Celui ci a été interrompu par le passage d’un jogger. Le mâle s’est envolé et l’on peut voir le liquide séminal qui s’écoule de l’abdomen de la femelle .
Les substances anti aphrodisiaques
Pour protéger cet investissement d’une valeur inestimable, le mâle intègre souvent à l’enveloppe du spermatophore des composés chimiques volatils de nature anti-aphrodisiaque. Ces substances se diffusent à travers le corps de la femelle et altèrent temporairement son parfum d’attraction sexuelle, ce qui la rend tout à fait indésirable aux yeux des autres mâles des environs. Cette ruse biochimique garantit au premier partenaire la paternité exclusive de la future descendance.
L’insémination par liquide libre
Dans le cas d’une insémination directe sans spermatophore, l’arrivée immédiate des spermatozoïdes libres dans la spermathèque ne déclenche pas non plus une ponte instantanée. Cette absence de structure rigide et de cadeau nutritif modifie les investissements de chaque partenaire. Le mâle compense ce faible coût énergétique par une capacité à multiplier les accouplements avec d’autres compagnes à un rythme beaucoup plus élevé. Quant à la femelle, elle consacre ses premières heures de liberté à la recherche exclusive de la plante nourricière idéale pour sa future chenille. Ce choix s’avère d’une importance vitale, car la chenille est souvent incapable de se déplacer sur de longues distances si le végétal choisi ne convient pas. La femelle utilise les récepteurs chimiques de ses pattes et de ses antennes pour analyser la qualité des feuilles, et elle attend également des conditions météorologiques favorables, comme une température clémente et une belle luminosité, pour entamer la ponte.
Comme la femelle est ici totalement dispensée de la longue phase de digestion d’une enveloppe rigide, elle conserve la liberté physique de suspendre sa recherche pour s’accoupler une seconde fois très facilement, ce qui lui permet de renouveler sa provision de semence ou d’apporter une plus grande diversité génétique à ses futurs œufs.
Le conflit sexuel et la guerre des sexes
La mécanique de la reproduction cache une réalité évolutive brutale dont je vous ai déjà parlé* et que les biologistes nomment le conflit sexuel. Ce phénomène découle d’une divergence d’intérêts entre les deux partenaires. La femelle produit un nombre limité d’ovocytes volumineux et précieux, ce qui l’incite à sélectionner sa semence avec soin et à préserver son corps pour assurer l’avenir de sa ponte. À l’inverse, le mâle produit des millions de spermatozoïdes légers et bon marché. Sa stratégie évolutive consiste à féconder le plus grand nombre possible de femelles au cours de sa brève existence.
Les crochets, épines et autres structures portées par les genitalia mâles assurent avant tout le maintien des partenaires et le bon déroulement du transfert spermatique. Toutefois, ces structures peuvent également provoquer des lésions ou une usure plus ou moins importante des voies génitales de la femelle. Les conséquences varient fortement selon les espèces, mais certaines études suggèrent que ces contraintes mécaniques peuvent parfois affecter sa longévité ou ses performances reproductrices.
La compétition ne se limite cependant pas aux seules structures anatomiques. Comme nous l’avons vu précédemment, de nombreux mâles incorporent au spermatophore des substances anti-aphrodisiaques qui rendent temporairement la femelle moins attractive pour ses congénères. Certaines espèces vont encore plus loin. Chez l’Apollon, le mâle dépose après l’accouplement une structure appelée sphragis qui obture partiellement les voies génitales de la femelle. Ce véritable sceau copulatoire rend beaucoup plus difficile un nouvel accouplement et augmente ainsi les chances que les spermatozoïdes du premier mâle fécondent l’ensemble des œufs pondus par la femelle.
Les stratégies d’influence de la femelle
Face aux adaptations masculines, les femelles ne restent pas passives. Elles disposent de plusieurs leviers évolutifs qui leur permettent d’influencer le résultat de la reproduction après l’accouplement.
La spermathèque joue un rôle central dans ce contrôle. Les femelles peuvent y conserver les spermatozoïdes issus de plusieurs mâles et en moduler l’utilisation. Dans certaines espèces, tous les spermatozoïdes n’ont pas la même probabilité d’être utilisés. Des mécanismes internes peuvent donner un avantage à ceux de certains accouplements plutôt qu’à d’autres.
Les femelles peuvent aussi augmenter leur réussite reproductive en s’accouplant avec plusieurs mâles. Cette stratégie met en place une compétition entre spermatozoïdes à l’intérieur de leur organisme et peut augmenter la diversité génétique des œufs.
Dans certaines espèces, l’effet des composés anti-aphrodisiaques peut être réduit par des mécanismes de dégradation ou de dilution, ce qui limite leur durée d’action.
De manière générale, le comportement de ponte reste sous contrôle féminin strict. La femelle choisit le moment et la plante hôte, ce qui lui permet de compenser en partie les contraintes imposées par les structures ou substances masculines.
Ces adaptations illustrent ce que les biologistes nomment le conflit sexuel : un processus évolutif dans lequel mâles et femelles ne partagent pas toujours les mêmes intérêts reproducteurs. La sélection naturelle favorise alors, chez chacun des sexes, l’apparition de stratégies permettant d’augmenter son propre succès reproducteur, ce qui entraîne une véritable course aux adaptations et aux contre-adaptations au fil de l’évolution.
Chez certains primates comme les singes ou les humains , le conflit s’exprime par des comportements de surveillance jalouse ou des harcèlements répétés. Cette universalité démontre que la nature , contrairement à nous, ne suit aucun idéal d’harmonie conjugale, mais obéit à une seule et unique nécessité mécanique : celle de la transmission des gènes.
* D’après La vie des papillons, Denis Richard et Pierre-Olivier Maquart.